Nato in Oklahoma e cresciuto nel Wisconsin, John si è laureato all'università di stato dell'Ohio. Iniziò il suo lavoro mentre ancora studiava, illustrando giornali per studenti e posters per un teatro di Cleveland. Anche dopo la laurea, disegnò poster di viaggi, per teatri e per pubblicità. Nel 1934 si trasferì a New York e fondò con Al Cooper il Cooper Studio. Egli fu un pioniere nel passaggio dall'olio alla pittura a guazzo per le illustrazioni e ciò portò ad un cambiamento nelle sue immagini. Egli focalizzò sulle persone, generalmente graziose ragazze di città, lasciando ogni altro elemento come sfondo del disegno. Il suo nuovo stile ben presto arrivò a riviste come Collier's weekly e Good housekeeping.
Dopo la guerra Whitcomb produsse una serie di articoli sulle star di Hollywood per Cosmopolitan chiamati "Sul posto con John Whitcomb". Continuò a produrre racconti illustrati e copertine per riviste come Mc Call's e Playboy. Scrisse brevi racconti, due libri per bambini e un libro sul glamour. Fu uno dei fondatori della facoltà Famous Artists School E disegnò qualcosa anche per la Disney:
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